植物在其整个生命周期和演化过程中，面临各种病原体的持续威胁。为了应对这些威胁，植物演化出了数量庞大的抗病基因（disease resistance gene, R基因）。维持较多种类的R基因有利于植物应对环境中复杂多变的病原，但因此也会影响植物的正常生长发育，即付出“适应性代价”。那么，在这种“抗病或生长”的矛盾博弈中，植物R基因是如何演化，从而促进植物适应环境得以繁衍至今的呢？
Betway必威西汉姆联陈建群/邵珠卿研究团队长期致力于解析植物免疫系统的演化。此前，该团队聚焦于植物最大的抗病基因家族——NLR基因，发现生存环境中病原的增加（如植物登陆）驱动了植物基因组中NLR基因数量的明显扩张。那么，环境中病原减少时，对植物的选择压力降低，“适应性代价”的作用是否会驱动植物基因组中NLR基因数量减少呢？由于植物演化过程中病原环境的变化难以追溯，使这一问题长期以来得不到圆满的回答。
针对这一问题，该团队前期巧妙地选择了生存环境中微生物多样性显著较低、以及与微生物互作的主要器官（根和叶）发生退化的特殊生境和特殊生活史（special lifestyles/habitats, SLH）植物进行研究，发现NLR基因在水生、寄生和食虫植物等SLH物种中的数量显著少于non-SLH植物，首次提出了植物NLR基因的“生态适应性演化”假说，即生态适应导致的植物所接触的病原减少，降低了对植物免疫系统的选择压力，从而促进了NLR抗病基因的数量减少。换言之，在病原选择压力降低时，植物不再无休止的扩充抗病“军备”，而是巧妙地选择“裁军”，减少不必要的抗病基因以降低其适应性代价。那么，针对更为广泛的病原增加或减少的环境、以及针对NLR以外的其他抗病基因，抗病基因的“生态适应性演化”假说在自然界是一个普适性的科学规律吗？
近期，该研究团队通过系统收集808个植物基因组（包含了95 SLH物种），进一步将NLR基因的“生态适应性演化”推广到了真菌异养、沙漠和红树植物等SLH物种，并通过比较研究SLH物种与其近缘non-SLH物种，追溯它们分化过程中NLR基因演化历史，清晰地展示了SLH物种NLR基因数量收缩的“来龙去脉”，有力地证实了NLR基因的“生态适应性演化”这一科学假说的可靠性和普适性，系统论证了病原选择压力对植物R基因演化的驱动作用。
图1 | 植物免疫系统的“层级式”适应性演化
根据R基因编码蛋白的细胞定位和功能不同，R基因可分为PRR和NLR两类。其中，PRR蛋白定位于植物细胞表面，识别不同病原间保守的分子特征；NLR蛋白则为胞内蛋白，特异性识别不同病原释放进入植物细胞的效应因子。那么，在植物与病原体的“军备竞赛”中，PRR基因是否也像NLR基因一样经历了生态适应性演化呢？
该研究团队对上述808个植物基因组分析发现，它们基因组中的PRR基因的数量与NLR基因之间存在强烈的正相关，暗示了植物细胞表面和细胞内抗病蛋白存在协同进化的关系。值得注意的是，水生、食虫和寄生植物中均发生了PRR基因的显著减少，而真菌异养、沙漠和红树林植物则仅表现部分物种的部分PRR亚类显著减少。这一现象暗示：在病原压力降低的情况下，与NLR基因相比，PRR基因的减少更加温和，减速相对较慢。这一演化特征与二者在植物免疫中的功能差异完美呼应。两类R基因变化呈现强烈正相关的同时，存在这种差异的原因在于，单个PRR蛋白往往可识别存在于不同病原体的保守分子，其缺失会使植物失去对多种常见病原体的基本防御能力，而NLR基因编码的蛋白则主要负责识别快速进化的、物种特异性的病原体效应因子。因此，PRR和NLR基因在演化上展现出了鲜明的特点和层次关系，即病原选择压力降低时植物防御体系的有序“战略撤退”。
PRR和NLR的功能发挥，依赖于多个重要的信号蛋白。其中，EDS1家族成员和RNL家族成员在NLR介导的免疫反应中扮演着不可或缺的关键角色。该研究团队发现，大量的水生、食虫、寄生以及真菌异养植物等具备特殊生活方式的物种完全丢弃了EDS1和RNL家族基因。这表明，EDS1/RNL基因的缺失可能在NLR免疫受体的大量丢失中发挥重要驱动作用。然而，在沙漠植物和红树等特殊生境植物中，仅有少数物种零星丢失了EDS1/RNL家族基因中的个别成员，并未检测到EDS1/RNL家族的整体丢失。上述特殊生活方式的物种的NLR基因和EDS1/RNL抗病信号传导基因的丢失更加严重，暗示这些特殊生活方式的物种可能面临着相对更低的病原体压力。值得注意的是，上述同时丢失了EDS1和RNL基因的SLH植物，其PRR依赖的信号组分都完整存在，进一步支持了PRR和NLR两类抗病基因的“层级式”演化。
综上，该研究发现并系统论证了植物R基因的“层级式”演化规律，为理解植物免疫系统的适应性演化和功能机制提供了崭新的视角。相关成果近期以“Convergent reduction of immune receptor repertoires during plant adaptation to diverse special lifestyles and habitats”为题发表于《Nature Plants》。Betway必威西汉姆联陈建群教授和邵珠卿副教授为该论文的通讯作者，博士生李赛熙和博士后刘洋为论文的第一作者，江苏省中国科学院植物研究所张艳梅副研究员参与了该研究。该研究得到国家自然科学基金、江苏省农业科技自主创新项目和江苏高校“青蓝工程”项目资助。
论文链接：
https://www.nature.com/articles/s41477-024-01901-x